Tandis qu'un nouveau jour se lève en Arcadia, deux Trolls s'affrontent dans un combat épique dont l'issue changera pour toujours l'humanité et la vie d'un jeune garçon.
Encore sous le choc de la découverte des pouvoirs de l'amulette, Jimmy rencontre ses nouveaux mentors et apprend qu'il est investi d'une responsabilité sacrée.
Jimmy et Toby visitent le marché des Trolls de Cœur de Pierre. L'apprentissage de Jimmy commence, mais la présence du premier chasseur de Trolls humain attire la rancœur.
Jimmy suit un cours accéléré sur l'histoire troll, mais de gros problèmes, dont une brute, l'attendent dans le monde humain. Le moment rêvé pour une première mission !
Jimmy tente de se rapprocher de Claire lors d'une sortie au musée, ce qui le mène à découvrir que la gardienne, Mme Nomura, cache un secret déconcertant.
Jimmy se prépare à affronter Draal, le prétendu héritier de l'amulette, lors d'un combat singulier, mais leur hostilité se mue en une alliance des plus surprenantes.
Armés d'un outil ancien de chasseur de Trolls, Jimmy et Toby sont prêts à démasquer les Changelins qui vivent parmi eux. Claire fait une proposition à Jimmy.
Tandis que Draal s'installe dans ses nouveaux quartiers, Jimmy propose de faire du baby-sitting chez Claire afin de démasquer un éventuel Changelin.
Le jour de son 16e anniversaire réserve bien des surprises à Jimmy, dont l'arrivée d'une nouvelle espèce de Troll terrifiante qui ne craint pas la lumière du soleil.
Draal confie à Jimmy un talisman troll pour surmonter son anxiété en présence de Claire, mais ce nouvel excès de confiance le mène à faire une découverte surprenante.
Tandis que Claire se pose de plus en plus de questions, la mère de Jimmy invite Strickler à dîner. Autour de la table, l'ambiance est à couper au couteau.
Le pont Dagonir est terminé, mais la porte des Ténèbres refuse de s'ouvrir. Jimmy n'a plus le choix : Claire est menacée et il doit tout lui avouer.
Deux batailles fatidiques s'ensuivent quand Bular et Strickler ordonnent à Jimmy d'ouvrir le portail et de libérer Gunmar et son armée de Gumm-gumms des Ténèbres.
Claire découvre le Marché des Trolls de Cœur de Pierre, tandis que Jimmy a un entretien avec des fantômes. Pendant ce temps, Strickler réveille un assassin ancestral.
Jimmy cherche un moyen de tuer Gunmar pour que Claire puisse ramener son petit frère à la maison. Un Strickler assoiffé de pouvoir revient à Arcadia avec Angor Rot.
Nos héros se lancent dans une quête périlleuse pour retrouver la première pierre de Triumbric. Angor Rot concocte un sort liant les destins de Strickler et Barbara.
Un Blinky méconnaissable découvre les joies et les peines propres à la condition humaine. Angor Rot marque Jimmy d'un sort bien pire que la mort.
Nos héros en quête de la deuxième pierre de Triumbric s'aventurent au cœur du territoire inconnu des marais. Claire demande à Jimmy d'être son cavalier.
Toby et Claire prennent une mission en main pour que Jimmy puisse être élu roi du bal de fin d'année. À cette occasion, ils apprennent le maniement de nouvelles armes.
Des elfes envahissent le lycée, semant le chaos parmi les élèves. Angor Rot fait une proposition surprenante à Jimmy.
Le Changelin se faisant passer pour le frère de Claire invite tous les trolls d'Arcadia à une fête. Jimmy et Toby cherchent un moyen de dérober la bague de Strickler.
Chaque seconde compte quand Jimmy stoppe le temps à l'aide du Kairosecte pour dérober la bague de Strickler, sauver sa mère et retrouver la deuxième pierre de Triumbric.
Une reine troll venue d'une contrée lointaine vient chercher Argh ! pour le ramener chez lui, dévoilant son terrible secret. Strickler implore Jimmy de le protéger.
Jimmy est forcé de faire alliance avec Strickler pour que Barbara ait la vie sauve. Le Nain Chompsky, de retour des Ténèbres, rapporte des nouvelles du petit Enrique.
La vie de Barbara est en jeu et Jimmy doit au plus vite briser le sortilège qui la lie à Strickler. Angor Rot attaque Toby et Claire.
Nos héros se préparent pour l'invasion imminente d'Angor Rot et pour le combat de leur vie. Jimmy découvre l'emplacement de la dernière pierre de Triumbric.
Parti à la recherche d'Enrique, Jim est toujours coincé au Pays des Ténèbres. Ses amis s'organisent pour le ramener, mais le Tribunal troll en a décidé autrement.
Claire recrute Pas-Enrique pour une mission secrète, tandis que Steve la brute fait des siennes à l'école. Au Pays des Ténèbres, Jim rencontre le fracasseur de crânes.
Une vieille ennemie vient en aide à Jim au Pays des Ténèbres. À Arcadia, le pénible nouveau casque de Toby capte un indice d'importance.
Alors que Gunmar s'apprête à détruire Jim au Pays des Ténèbres, Blinky et la bande passent un marché avec l'Ordre de Janus dans leur effort de ranimer un vieil ami.
L'espoir jaillit de façon inattendue quand Gunmar apprend que les amis de Jim sont au Pays des Ténèbres avec pour mission de le ramener à la maison.
Enfin sortis du Pays des Ténèbres et occupés à se réadapter à la vie d'Arcadia, Jim et la bande doivent assumer les conséquences de leurs actes périlleux.
Divers problèmes s'abattent sur un Jim lessivé quand son amulette part en sucette au moment où Claire l'invite à un barbecue pour rencontrer ses parents.
Quand une créature moite se pointe à Arcadia, Jim et la bande partent à sa recherche tout en gardant l'œil sur deux sacs de farine réservés à un devoir d'école.
Lors d'un flashback, on apprend qu'Otto et Dictatious se disputent les bonnes grâces de Gunmar, tandis qu'un Steve de plus en plus parano trouve un allié improbable.
Señor Schulz condamne Jim et ses amis à une punition, tandis que la reine Usurna rassemble les preuves d'un complot. Draal se retrouve nez à nez avec Gunmar.
Alors que Jim risque de graves accusations au Tribunal, il obtient un aperçu de ce que serait sa vie s'il n'avait pas trouvé l'amulette.
Jim est jugé pour avoir libéré Gunmar, et ses amis s'efforcent de le blanchir. S'il est condamné, il sera envoyé dans les Profondeurs, un royaume dont on ne revient pas.
Une perte catastrophique envoie un avertissement d'outre-tombe. Gunmar se rend au Marché des Trolls de Cœur de Pierre. L'équipe pourra-t-elle sauver la situation ?
Les Trolls étant cachés à Arcadia, Argh ! s'en va incognito tenter de découvrir ce que trame Gunmar. Un rival potentiel attise la jalousie de Jim.
Toby est dans le collimateur quand une Troll disparaît et qu'une vague de crime s'abat sur la ville. Une voix d'autrefois refuse de se taire.
Quelque chose d'étrange se prépare à l'école où les professeurs sont plus agités que de coutume. La maladie de Claire a des effets secondaires dérangeants.
Toby et Darci proposent un double rencard à Jim et Claire. Gunmar rentre de ses voyages désormais détenteur du savoir qui permet de faire tomber la Nuit éternelle.
Tandis que Gunmar cherche le sceptre d'Avalon, Jim et Toby se rendent dans la Dimension des Ombres pour sauver l'esprit de Claire et lui faire réintégrer son corps.
Quand l'amour de l'art de Barbara tourne à l'obsession, elle exige que Jim lui dise la vérité. Dictatious révèle le plan de Gunmar pour ressusciter Angor Rot.
L'avenir de deux mondes étant en jeu, l'équipe se hâte de trouver le tombeau de Merlin et le sceptre d'Avalon avant que Gunmar ne s'en empare.
Un ancien allié qui a fait un gros somme raconte à Jim et à ses amis la vraie la bataille de Dagonir. Gunmar réveille Morgane, et Angor Rot prépare sa vengeance.
Señor Schulz interrompt une mission importante pour donner à Jim un ultimatum embarrassant : aider deux nouveaux élèves à s'intégrer ou redoubler son année de seconde.
Merlin un a plan pour faire la guerre, mais c'est à Jim d'en décider. Blinky et Argh ! cherchent des alliés. Gunmar se sert de Barbara pour obtenir ce qu'il veut.
Métamorphosé, Jim reprend sa formation de Chasseur de Trolls, mais il a du mal à accepter sa nouvelle réalité. Gunmar et Morgane rassemblent les troupes pour attaquer.
La Nuit éternelle engloutit Arcadia dans les ténèbres et annonce l'affrontement longtemps attendu entre Gunmar et le Chasseur de Trolls métamorphosé.
Un combat épique fait rage dans le noir tandis que Jim et ses amis repoussent Morgane. Mais sans Merlin, comment faire pour l'arrêter ?